Eu não acredito que você possa fazer isso automaticamente, mas se Simultaneamente servir, aqui está um trecho da Documentação da equipe do Handbrake
Adicionando vários códigos simultaneamente
Ao usar a fila, você pode achar útil criar várias tarefas ao mesmo tempo.
Se a sua Origem for um disco Blu-ray, DVD ou outro disco ou formato semelhante a um disco com vários Títulos, você poderá abri-la com o HandBrake e adicionar vários Títulos à Fila simultaneamente.
Além disso, você pode abrir uma pasta de vários vídeos de título único (excluindo discos e formatos semelhantes a discos) como uma fonte virtual com vários títulos usando a caixa de diálogo Abrir código e adicionar vários títulos à fila.
No Linux, selecione Adicionar vários no menu Fila e, em seguida, selecione os títulos que você deseja codificar usando a caixa de diálogo apresentada. Certifique-se de dar a cada um um nome de arquivo exclusivo.
Você pode abrir fontes adicionais e adicioná-las à fila da mesma maneira.
EDITAR:
Como alternativa, você poderia escrever um script que faça um loop através de todos os arquivos em um determinado diretório e execute o mesmo comando de conversão em todos eles utilizando handbrake-cli