Eu tentei uma configuração como a sua e o problema parece ser o fato de que as telas não estão "alinhadas". Provavelmente porque o 17 'está sob um pequeno Unity / Nautilus trata-o como mais espaço.
Eu não sei se isso é normal ou se é um bug no Unity ou no Nautilus, mas para mim parece um comportamento normal. Para consertar, basta alinhar os dois monitores como na figura a seguir:
Portanto, basta arrastar o segundo monitor nas configurações de "Display" até que elas estejam de alguma forma alinhadas. Observe também que a disposição de ambas as telas parece importar, por isso, se você colocar 27 'tela em cima do 17' um os ícones que não se encaixam no primeiro vão para o segundo. Se é isso que você quer, mantenha-os alinhados, mas com essa disposição:
Após aplicar a nova configuração, você precisa solicitar os ícones novamente no Nautilus.