Existem várias maneiras de se conseguir vários monitores trabalhando. Tanto a ATI quanto a nVidia têm suas soluções (Xinerama / TwinView), bem como o X tendo sua própria solução.
Se você usa o Xinerama / TwinView, terá algumas limitações, como sem compósitos, sem aceleração 3D, etc. Ao usar telas X separadas, você tem menos problemas ao mesmo tempo em que perde parte da funcionalidade fornecida (como capaz de arrastar entre monitores).
Ao usar telas X separadas, você tem vários DISPLAY s. Você pode definir em qual tela executar um aplicativo definindo-o em seu. bashrc ou prefixando o comando com DISPLAY =: 0.0 ou DISPLAY =: 0.1 .
Voltar ao seu problema original: Você já experimentou o TwinView e o Xinerama sozinho ou ambos?