Eu encontrei essa resposta enquanto procurava uma solução para o mesmo problema. Para ser honesto, não consegui resolver completamente esse problema, embora suspeite que tenha algo a ver com o protocolo X11 e tenho certeza de que há uma correção adequada para isso. Nesse meio tempo, encontrei uma solução alternativa que torna possível executar o aplicativo por meio do SSH enquanto mantém a outra tela ativada.
Ou seja, é necessário executar uma máquina virtual na área de trabalho local limitada a uma única tela e, em seguida, conectar-se via SSH ao servidor remoto. Escusado será dizer que a máquina virtual deve ter recursos suficientes, especialmente memória de vídeo, se o aplicativo for pesado no aspecto visual; paravirtualização de rede também é algo agradável de se ter.
Esse processo pode ser um pouco mais complicado do que simplesmente desligar um monitor, mas você pode usar os dois monitores em troca. Se você for executar o aplicativo sobre SSH regularmente, acho que vale a pena configurar a máquina virtual - e a maioria provavelmente já terá uma.