Parece ter resolvido, mas acho que é um bug em Configurações - > Exibição de tela, ou o que quer que mora abaixo disso.
Em /var/log/Xorg.0.log Eu descobri que a saída VGA é chamada de "CRT-0", a saída HDMI é chamada de "DFP-2" e as saídas DVI são "DFP-0" e "DFP-1".
Parece que algo em algum lugar é determinado que, em um arranjo horizontal, o CRT-0 (VGA) tem que ser a tela mais à esquerda e o DFP-2 (HDMI) deve ser a tela mais à direita.
Se você tiver algum outro arranjo e, em seguida, usar Configurações - > Tela para reorganizar os painéis, quebra.
Eu adicionei o seguinte ao /etc/X11/xorg.conf na seção "Screen", mas não tenho certeza se é necessário.
Option "ConnectedMonitor" "CRT-0, DVI-0, DVI-2"
Espero que isso economize alguém algum tempo.
Atualização 2017-08-16 : Tendo feito várias alterações no meu sistema, esse problema ocorreu novamente. Eu falei por aí por anos, antes de descobrir que a solução aqui é a única solução. Adicionando
Option "ConnectedMonitor" "CRT-0, DFP-0, DFP-1"
para /etc/X11/xorg.conf resolveu o problema ( note DFP-0 e 1, não DVI). O DFP-0, 1 e 2 parecem depender de quais saídas eu tenho monitores conectados.
Não faço ideia do porquê e não tenho ideia do motivo de ninguém mais em toda a Web estar com este problema.