Edit: Parece que é um problema de memória, xinerama faz minhas duas placas ficarem sem memória com três monitores. Algumas pessoas conseguiram resolvê-lo aumentando o tamanho da memória compartilhada na BIOS, infelizmente meus cartões não estão integrados e eu não tenho essa opção.
O mesmo problema aqui, tanto no Firefox quanto no Thunderbird (e outros aplicativos também), foco perdido = janela preta.
Duas GeForce 8400 GS com três monitores.
O problema é xinerama com os drivers, desde que você tenha que habilitar Composite manualmente no arquivo xorg.conf para fazer a unidade funcionar.
Voltando ao driver nouveau, ele resolve com outros problemas, como congelamentos contínuos.