Este é um comportamento padrão de X. Quando duas telas têm tamanhos diferentes (verticalmente), a área de trabalho virtual criada pela fusão dessas duas telas é tão alta quanto o tamanho vertical máximo :(
Eu corri no mesmo problema com telas triplas (um 1600x1200 no centro e dois 1280x1024 esquerda e direita ... cria uma tela virtual / mesclada 4160x1200. Você pode verificar nos logs do X)