Suponho que o xrandr e o xdpyinfo mostram o seu ecrã como sendo um único ecrã com um tamanho que é como os dois ecrãs adicionados em conjunto, por ex. 3520x1200.
Então, o que você quer fazer é dividir a tela de volta em dois desktops lógicos de alguma forma.
A maneira mais fácil de fazer isso é usar o que é chamado de "gerenciador de janelas lado a lado". xmonad e dwm são dois exemplos.
Outra opção é usar um gerenciador de janelas que permita apenas maximização vertical, como Openbox, Blackbox ou Sawfish. Muitas vezes eles têm atalhos para fazer isso, por exemplo clique no meio do botão maximizar na barra de título.
Ainda outra opção é usar algo como Devilspie, que define as propriedades da janela com base em regras, por exemplo, coloque o Firefox em 0x0 com tamanho 1600x1080, etc.