Para exibir a tela, ele usa a GPU na qual você conectou seu monitor.
Para a renderização 3D, ela usa extensões especiais chamadas CUDA (especificamente para cartões Nividia) ou OpenCL (um wrapper para CUDA e outras interfaces) que permitem usar a GPU para fazer a renderização, e é por isso que seu software de renderização pode usar os dois cartões.
A única vez que uma imagem é renderizada em um cartão e canalizada para o outro é quando você está usando uma configuração de SLI e parte da imagem é renderizada com um cartão e parte da imagem é renderizada com o outro.