Você pode apontar quantos domínios desejar para um único endereço IP; o VPS não tem nada a ver com isso, a menos que você queira SSL.
Atualmente, tenho o Dreamhost, o que é bom porque posso hospedar vários domínios. É possível hospedar vários domínios em um único host virtual Linode ou seria limitado 1: 1 (1 host virtual: 1 domínio)?
Para tornar mais claro (espero):
Digamos que (em um mau exemplo) eu possuía www.google.com e www.facebook.com, como é. O primeiro é um mecanismo de busca, o outro é uma rede social. Eu poderia hospedar os dois em um único servidor virtual linode e fazê-los funcionar como deveriam?
Você pode apontar quantos domínios desejar para um único endereço IP; o VPS não tem nada a ver com isso, a menos que você queira SSL.
Absolutamente. O VPS emula o hardware de um servidor. O que você instala depende de você. O gerenciamento de vários domínios é uma função de servidor da Web bastante comum.
O que você quer ver é algo como a configuração do VirtualHost do Apache2. Você pode encontrar alguns detalhes básicos de configuração (adaptados para uma instalação do Ubuntu 10.04 no Linode) aqui:
Em particular, a seção sobre como configurar hosts virtuais baseados em nome.
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