Este é de fato um caso de uso comum quando se tem mais de uma conexão de rede, por exemplo. uma conexão à internet (para o tráfego genérico) e uma conexão vpn (apenas para o tráfego para uma empresa ou site remoto).
Este é um exemplo válido para a questão do OP. Eu não conheço nenhum sistema operacional (excluindo OSX como eu aprendi acima), que pode lidar com esse problema do estoque. Com o linux, uma solução pode estar usando o dnsmasq com o resolvconf. O Resolvconf acompanha todos os domínios e namserver diferentes e gera um cfg para o dnsmasq. Dnsmasq inclui este cfg. O sistema local então usa o dnsmasq como servidor de nomes.
Em um cenário mais estático, pode-se poupar o resolvconf e usar somente o dnsmasq.
E, sim, isso é um segmento necro, mas, portanto, não há nenhum avanço nos últimos três anos, eu o ressuscito para voltar o foco para esse problema bastante antigo, mas ainda não resolvido.