Não existe uma configuração de servidor de nomes específica do processo com o Linux. O resolv.conf define os resolvedores para todo o seu sistema, não importa quem esteja perguntando.
Se você precisar apenas de um par distinto de nomes de domínio não públicos resolvidos para o software que usa VPN, considere a execução de um servidor de nomes próprio e a configuração de um servidor de encaminhador específico para esses domínios. Usando dnsmasq com o parâmetro -S /internal.domain.name/<address of internal name server>@tun0 (especificado várias vezes se você tiver mais de um domínio) conjunto parece uma idéia sensata aqui. Use o servidor de nomes local recém-criado (127.0.0.1) como o único resolvedor em /etc/resolv.conf e você deve ser bom.