Primeiro de tudo, você não precisa usar o nginx e o apache. Um deles é suficiente e pode fazer conteúdo estático e dinâmico de forma adequada. Eu aconselharia o nginx por causa da parte dois da sua pergunta.
Se você quiser o controle de acesso baseado em django em seus arquivos, use X-SendFile para diga ao servidor da Web qual arquivo deve ser exibido.