Eu encontrei uma solução decente usando o Xephyr e o VirtualGL !
Instale o Xephyr e o VirtualGL e, em seguida, inicie o Xephyr com suas configurações preferidas:
Xephyr -screen 1024x768 :1
Se tudo correr bem, você poderá agora executar executáveis com aceleração OpenGL no Xephyr!
DISPLAY=:1 vglrun -- glxgears