Assumindo que você não precisa do segundo monitor enquanto executa seu aplicativo, você já pensou em desabilitar o segundo monitor (usando xrandr
se a sua configuração suportá-lo) quando você executa o jogo?
Se você estiver perguntando sobre um aplicativo que está desenvolvendo, tenho certeza de que pode consultar a extensão XRandR ou Xinerama (a que estiver usando o seu X11) e depois centralizar apropriadamente. A maioria dos ambientes de desktop suporta isso já (é por isso que quando você maximiza uma janela, ela preenche normalmente apenas uma tela).