Eu resolvi isso, pelo menos temporariamente.
O que parece ser o caso é como os drivers nvidia proprietários não funcionam com a versão 3.13.0.43 do kernel (pelo menos no meu caso). Isso faz com que o computador identifique incorretamente os dois monitores como sendo uma única unidade, em vez de dois itens separados.
Eu usei o procedimento neste post para reverter para 3.13.0.40 e tudo funciona bem.
Como posso reverter uma atualização do kernel?
Eu terei que esperar por um driver atualizado antes de poder atualizar meu kernel.