None of the computers we are using are low on memory (2Gb+) and we let windows manage the virtual memory side of things.
Acho que você está falando sobre deixar o Windows controlar o tamanho do arquivo de paginação. Embora eu considere isso como uma boa prática, isso não impede que o computador fique sem memória virtual.
Pelo menos para a consistência desta questão, você deve fornecer alguma documentação sobre o uso de memória real do computador. Como uma captura de tela do Process Explorer:
Além disso, você verificou o log de eventos nas máquinas quando a conexão foi fechada? Existe talvez um evento que contém mais informações sobre o problema?