Pode ser que o aplicativo crie conexões durante o carregamento da página, mas nunca as conclua, por isso elas aguardam até expirarem / expirarem.
Eu começaria configurando um rastreamento SQL Profiler do SQL Server que mostrará logins e logouts. Isso permitirá que você veja de onde os logins estão vindo com logouts incomparáveis. O modelo de perfil padrão incluirá logins e logouts, mas inclui algumas outras coisas que podem ser apenas ruído para o que você está procurando. Você pode remover os outros eventos do rastreamento para se concentrar apenas nos logins / logouts.
Dê uma olhada em Usando o SQL Server Profiler no MSDN para informações mais detalhadas sobre o Profiler. É de grande valor ao solucionar problemas do SQL Server.