Finalmente recebi uma resposta.
Por alguma razão, o xrandr moderno não troca as dimensões físicas da tela. Você pode verificá-lo via xdpyinfo. Nesse caso, alguns aplicativos contam o DPI errado dividindo milímetros em pontos.
Isso também corrompe o comportamento das fontes - no meu caso, os aplicativos GTK2 eram necessários para definir "tahoma 6" e os GTK3 usavam "tahoma 8" para mostrar "tahoma 8" de fato.
Se você chamar o randr no xorg.conf via Option "Rotate" "left" você faz o trabalho direito.
Também é importante verificar a saída do monitor direito no Xorg.0.log porque no meu caso o conector DVI usa a saída lógica HDMI1.